Klub z Perth, który pierwsze ważne trofeum zdobył dopiero w 2014 roku, a w 2021 roku wygrał oba szkockie puchary w jednym sezonie.
Od 1989 roku St Johnstone gra na McDiarmid Park w Perth. Pierwszy mecz na nowym stadionie drużyna rozegrała w sierpniu 1989 roku z Clydebank, a uroczyste otwarcie uświetnił mecz z Manchesterem United Aleksa Fergusona. Stadion zastąpił zniszczony Muirton Park, na którym władze ograniczyły już liczbę widzów do 2500. Muirton Park otwarto w dniu Bożego Narodzenia 1924 roku meczem ligowym z Queen's Park. Wcześniej, od 1885 roku, klub grał na St Johnstone Recreation Grounds, często zalewanych przez wodę.
Klub założyli członkowie St Johnstone Cricket Club. Według ustaleń oficjalnej historii klubu powstał 24 lutego 1885 roku, ale w herbie zachowano rok 1884, bo krykieciści grali w piłkę na błoniach South Inch już latem i jesienią 1884 roku. Pierwszy mecz St Johnstone rozegrało 7 marca 1885 roku na South Inch i wygrało 1:0 z Caledonian Railway.
Zespół Williego Ormonda zajął w sezonie 1970/71 trzecie miejsce w lidze i po raz pierwszy zagrał w europejskich pucharach. W Pucharze UEFA przegrał w Hamburgu z Hamburger SV 1:2, ale w rewanżu na Muirton Park wygrał 3:0. Potem wyeliminował Vasas Budapeszt, a odpadł dopiero z Željezničarem Sarajewo po wysokiej porażce na wyjeździe.
W finałach Pucharu Ligi klub przegrywał w sezonach 1969/70 i 1998/99. Pierwsze ważne trofeum przyszło 17 maja 2014 roku: drużyna Tommy'ego Wrighta wygrała na Celtic Park finał Pucharu Szkocji z Dundee United 2:0 po golach Stevena Andersona i Stevena MacLeana.
W sezonie 2020/21 drużyna Calluma Davidsona wygrała oba krajowe puchary. 28 lutego 2021 roku St Johnstone pokonało na Hampden Park Livingston 1:0 i po raz pierwszy zdobyło Puchar Ligi. 22 maja na tym samym stadionie wygrało 1:0 z Hibernianem finał Pucharu Szkocji. W obu finałach jedynego gola strzelił głową obrońca Shaun Rooney.
St Johnstone grało w najwyższej lidze od sezonu 2009/10. 14 maja 2025 roku, po porażce 1:2 z Heart of Midlothian, spadło do Championship. Wróciło po roku: 21 kwietnia 2026 roku zespół Simo Valakariego wygrał 2:0 z Dunfermline Athletic na East End Park i na dwie kolejki przed końcem zapewnił sobie mistrzostwo Championship.
