Klub z Felcsút wyrosły z akademii imienia Ferenca Puskása, której wychowankowie trafili do reprezentacji Węgier.
Puskás Akadémia FC rozgrywa domowe mecze na Pancho Arénie w Felcsút, otwartej 21 kwietnia 2014 roku. Nazwa stadionu pochodzi od hiszpańskiego przydomka Ferenca Puskása. Inauguracją był finał młodzieżowego Puskás–Suzuki Cup pomiędzy akademią a Realem Madryt; pierwszy mecz NB I rozegrano tam pięć dni później.
W identyfikacji wizualnej wprowadzonej w 2023 roku głównymi kolorami były złoto i głęboki błękit, rozwijające wcześniejszą żółto-niebieską kolorystykę. Wzór z sześciokątów nawiązuje do dawnych piłek oraz plastra miodu.
Lokalna historia futbolu sięga Felcsút SE, powstałego w 1931 roku. Pierwsza grupa uczniów zamieszkała w akademii jesienią 2006 roku, a 1 kwietnia 2007 roku placówka przyjęła imię Ferenca Puskása, w osiemdziesiątą rocznicę jego urodzin. Koncepcja szkolenia opracowana przez Györgya Mezeya stawiała na technikę i precyzję gry.
W sezonie 2012/13 Puskás Akadémia FC rozpoczęła występy jako samodzielny klub, po odzyskaniu od Videotonu prawa do udziału w rozgrywkach. Wygrała zachodnią grupę drugiej ligi i awansowała do NB I, w której zadebiutowała 26 lipca 2013 roku w Pápa.
Roland Sallai w sezonie 2013/14 zdobył z akademią mistrzostwo ligi U17 i został królem strzelców tych rozgrywek. W sierpniu 2014 roku wystąpił już w pierwszym zespole w meczu ligowym przeciwko Pécs. László Kleinheisler trafił do akademii w 2008 roku, w 2013 przeszedł do Videotonu, a później wrócił do Puskás Akadémia FC na wypożyczenie.
Wychowanek Zsolt Nagy strzelił wyrównującego gola w wygranym 2:1 meczu z Budapest Honvéd 27 czerwca 2020 roku, który zapewnił klubowi pierwsze podium w najwyższej klasie i prawo gry w europejskich pucharach.
