Zdobywca Pucharu Ligi z 1969 roku, który w 1993 roku po raz pierwszy awansował do angielskiej ekstraklasy.
Swindon Town gra na County Ground w Swindon, noszącym nazwę Nigel Eady County Ground. Boisko piłkarskie znajduje się na obecnym miejscu od 1896 roku; wcześniej przez sezon zespół korzystał z boiska na terenie dzisiejszego obiektu krykietowego.
Klub założył w 1879 roku pastor William Pitt z Liddington. W 1894 roku Swindon przeszło na zawodowstwo i dołączyło do powstającej Southern League. Jej mistrzostwo zdobyło w 1911 roku, a w 1920 roku weszło do Football League jako jeden z założycieli Division Three. Z tym okresem związany był Harold Fleming, zawodnik klubu w latach 1907–1924. Choć grał poza Football League, w latach 1909–1914 wystąpił jedenaście razy w reprezentacji Anglii.
W 1969 roku Swindon pokonało Arsenal 3:1 po dogrywce w finale Pucharu Ligi. Drużynę i sztab, które zdobyły ten puchar, upamiętnia pomnik Dona Rogersa odsłonięty w listopadzie 2024 roku. John Trollope zakończył grę dla Swindon po 889 występach w jego barwach.
Pod wodzą Lou Macariego zespół wygrał w 1986 roku Fourth Division, a rok później uzyskał drugi kolejny awans dzięki zwycięstwu w barażach Third Division. W 1990 roku pokonał Sunderland 1:0 w finale baraży o miejsce w najwyższej lidze. Awans jednak nie doszedł do skutku z powodu sankcji za nielegalne wypłaty dla piłkarzy; Swindon pozostało w Second Division.
Do ekstraklasy klub wszedł dopiero 31 maja 1993 roku, po wygranej 4:3 z Leicester City na Wembley. Grający trener Glenn Hoddle strzelił pierwszego gola, a Swindon prowadziło już 3:0, zanim rywale wyrównali. Zwycięstwo zapewnił rzut karny wykorzystany przez Paula Bodina. Pobyt w Premier League trwał jeden sezon i zakończył się spadkiem w 1994 roku.
W 1996 roku Steve McMahon poprowadził Swindon do mistrzostwa ówczesnej Division Two. W 2012 roku drużyna Paola Di Canio najpierw zapewniła sobie awans do League One, a następnie, wygrywając 5:0 z Port Vale, zdobyła mistrzostwo League Two. Kolejny tytuł League Two przyznano klubowi w 2020 roku na podstawie średniej punktów na mecz, po przerwaniu rozgrywek z powodu pandemii COVID-19.
