Jeden z założycieli Premier League z 1992 roku, który w 2022 roku jako pierwszy jej były uczestnik wypadł z Football League.
Oldham Athletic gra na Boundary Park w Oldham. Przed zmianą właściciela w 2022 roku sprawy sportowe przyćmiewał spór o własność stadionu i obawy o bezpieczeństwo jego północnej trybuny.
Klub powstał w 1895 roku jako Pine Villa. 4 lipca 1899 roku zmienił nazwę na Oldham Athletic. W 1907 roku wygrał Lancashire Combination i został wybrany do Second Division Football League. W 1913 roku doszedł do półfinału Pucharu Anglii, a w sezonie 1914/1915 zajął drugie miejsce w First Division. Z najwyższej ligi spadł w 1923 roku i wrócił do niej dopiero po 68 latach.
W tym czasie drużyna grała głównie w trzeciej i czwartej lidze. W 1953 roku pod wodzą George'a Hardwicka wygrała Third Division North. Jimmy Frizzell objął zespół w grudniu 1969 roku, gdy groziło mu ubieganie się o ponowny wybór do ligi; w ciągu pięciu lat, po dwóch awansach, wprowadził go do Second Division. W 1974 roku Oldham wygrał Third Division.
Następcą Frizzella został Joe Royle, który prowadził klub przez dwanaście lat, aż do odejścia do Evertonu. Jego drużyna jako drugoligowiec doszła w 1990 roku do finału Pucharu Ligi i 29 kwietnia na Wembley przegrała z Nottingham Forest 0:1 po golu Nigela Jemsona. W tym samym sezonie dotarła do półfinału Pucharu Anglii, w którym po remisie 3:3 przegrała powtórkę z Manchesterem United 1:2. W 1991 roku Oldham wygrał Second Division i wrócił do najwyższej ligi.
Klub był jednym z założycieli Premier League w sezonie 1992/1993 i grał w niej dwa sezony. W 1994 roku ponownie doszedł do półfinału Pucharu Anglii z Manchesterem United: po remisie 1:1 na Wembley przegrał powtórkę na Maine Road 1:4. W tym samym roku spadł z Premier League.
Latem 2003 roku klub trafił pod zarząd komisaryczny, a w listopadzie przejęło go trzech biznesmenów mieszkających w USA: Simon Blitz, Simon Corney i Danny Gazal. Od 2018 roku właścicielem był Abdallah Lemsagam. 23 kwietnia 2022 roku, po porażce 1:2 z Salford City na Boundary Park, przerwanej wtargnięciem protestujących kibiców na boisko, Oldham spadł z League Two i po 115 latach opuścił Football League. W lipcu 2022 roku klub od Lemsagama kupił miejscowy przedsiębiorca Frank Rothwell.
Po trzech sezonach w National League Oldham wrócił do Football League. W 2025 roku na Wembley wygrał finał baraży z Southend United 3:2 po dogrywce; mecz obejrzało 52 115 widzów.
