Klub powstały w 2004 roku z połączenia sekcji piłkarskich ESV i MTV Ingolstadt, który jedenaście lat później awansował do Bundesligi.
Domowym obiektem zespołu jest Audi Sportpark w Ingolstadt, otwarty w lipcu 2010 roku.
Barwy klubu to czerń, biel i czerwień. Drużyna jest znana pod przydomkiem Die Schanzer.
FC Ingolstadt 04 utworzono w 2004 roku, łącząc sekcje piłkarskie ESV Ingolstadt i MTV 1881 Ingolstadt. Przedsiębiorca Peter Jackwerth chciał, jak sam tłumaczył, połączyć rozpadające się zespoły i przekonać mieszkańców, że w ich mieście można zbudować własny klub.
Nowy zespół rozpoczął rywalizację w lidze Bayernliga, wówczas na czwartym poziomie rozgrywkowym. W 2006 roku zdobył jej mistrzostwo i awansował do Regionalligi Süd, a w 2008 roku dostał się do 2. Bundesligi. Po spadku wrócił na drugi szczebel w 2010 roku.
Pod wodzą Ralpha Hasenhüttla Ingolstadt wygrało 2. Bundesligę w sezonie 2014/15 i po raz pierwszy weszło do najwyższej ligi niemieckiej. Awans przypieczętowała wygrana 2:1 z RB Leipzig na Audi Sportpark 17 maja 2015 roku. Mathew Leckie wyrównał z rzutu karnego, a Stefan Lex strzelił zwycięskiego gola. Kapitan Marvin Matip uniósł mistrzowską paterę.
W debiutanckim sezonie Bundesligi zespół został pierwszym beniaminkiem, który wygrał trzy pierwsze mecze wyjazdowe, i zakończył rozgrywki na jedenastym miejscu. Drugi sezon przyniósł siedemnastą pozycję i spadek, kończąc pobyt Ingolstadt w elicie z lat 2015–2017.
