Klub z Northampton, który w latach 60. w pięć sezonów przeszedł z czwartej ligi do First Division i spędził w niej jeden sezon.
Northampton Town gra na Sixfields Stadium, położonym między centrum miasta a autostradą M1. Pierwszy mecz rozegrano na nim w październiku 1994 roku, remisując 1:1 z Barnet. Stadion miał wtedy 7600 miejsc siedzących i trybuny ze wszystkich stron. Wcześniej, od założenia, klub grał na County Ground, dzieląc boisko z klubem krykietowym hrabstwa. Początkowo mecze piłkarskie mogły się tam odbywać tylko między 1 września a 1 maja.
Klub założono w marcu 1897 roku w pubie Princess Royal przy Wellingborough Road. Spotkanie zwołał miejscowy adwokat Pat Darnell. Zaprosił nauczycieli prowadzących szkolną piłkę w mieście, bo chciał stworzyć zespół seniorów. Pierwszy mecz, towarzyski, Northampton wygrał 18 września 1897 roku z Earls Barton 4:1.
Trener Dave Bowen, zatrudniony w 1959 roku, w pięć sezonów przeprowadził drużynę z czwartej ligi do pierwszej. Po drodze, w 1963 roku, Northampton wygrał Third Division. Awans do First Division przypieczętował 17 kwietnia 1965 roku wygraną 4:1 w Bury. W całym sezonie 1964/65 nie przegrał u siebie. W sezonie 1965/66 zremisował na County Ground z Arsenalem i Manchesterem United, ale zajął 21. miejsce, trzy punkty za strefą bezpieczną, i spadł.
W 1987 roku drużyna Grahama Carra, piłkarza z sezonu 1964/65, wygrała Fourth Division. W 1997 roku Northampton wygrał na Wembley finał baraży Division Three ze Swansea City po rzucie wolnym Johna Fraina w ostatniej minucie. 16 kwietnia 2016 roku zespół Chrisa Wildera zapewnił sobie mistrzostwo League Two. 29 czerwca 2020 roku, na pustym z powodu pandemii Wembley, pokonał Exeter City 4:0 w finale baraży League Two.
Największym rywalem jest Peterborough United. Derby nazywane są Nene derby. Pierwszy oficjalny mecz oba kluby rozegrały w sezonie 1946/47 w Pucharze Anglii, a po dwóch remisach 1:1 Northampton wygrał trzecie spotkanie 8:1. W kwietniu 1974 roku przy okazji derbów w parku Abington doszło do bójki ponad 500 kibiców, nazwanej „Battle of Abington Park”.
Northampton Town gra u siebie na stadionie Sixfields Stadium. Stadion mieści 7798 widzów.