Klub założony w 2009 roku jako Melbourne Heart, który w 2021 roku wygrał zarówno sezon zasadniczy A-League, jak i Grand Final.
Domowym stadionem męskiego zespołu jest AAMI Park w Melbourne, otwarty w 2010 roku i mieszczący około 30 tysięcy widzów. To tam Melbourne Heart rozegrało swój pierwszy mecz A-League 5 sierpnia 2010 roku, przegrywając 0:1 z Central Coast Mariners.
Melbourne Heart przyjęło czerwono-białe barwy, zaczerpnięte z flagi miasta. Przy zmianie nazwy w 2014 roku strój domowy połączył biel z błękitem klubów z Manchesteru i Nowego Jorku, a czerwono-białe kolory zachowano w stroju wyjazdowym oraz w centralnej części nowego herbu.
Klub powstał w 2009 roku jako Melbourne Heart i wszedł do A-League w sezonie 2010/11. Jego pierwszym trenerem był John van ’t Schip, który w 2014 roku w pracy z zespołem łączył swobodę zawodników w wyrażaniu swoich umiejętności z dyscypliną i przypisanymi im zadaniami.
W styczniu 2014 roku Melbourne Heart przejęło konsorcjum kierowane przez Manchester City, z 20-procentowym udziałem właścicieli Melbourne Storm. Zmianę nazwy na Melbourne City FC ogłoszono osobno, 5 czerwca tego samego roku.
Pierwsze trofeum męskiej drużyny przyniósł finał FFA Cup w 2016 roku: City pokonało Sydney FC 1:0 po golu Tima Cahilla. Cahill rozstrzygnął mecz głową po dośrodkowaniu Ivana Franjicia, a kapitan Bruno Fornaroli otrzymał medal Marka Viduki dla najlepszego zawodnika finału.
W 2021 roku drużyna Patricka Kisnorbo zdobyła pierwszą Premier’s Plate za zwycięstwo w sezonie zasadniczym, a następnie wygrała Grand Final z Sydney FC 3:1. Kapitan Scott Jamieson strzelił w tym finale gola z rzutu karnego, dając City prowadzenie. Jako kapitan poprowadził też zespół do trzech kolejnych triumfów w sezonie zasadniczym, w latach 2021–2023, a po zakończeniu kariery w 2023 roku przeszedł do pracy trenerskiej w klubie.
Drugie zwycięstwo w Grand Final przyszło w 2025 roku, gdy City pokonało Melbourne Victory 1:0 w pierwszym derbowym finale A-League Men. Decydującą bramkę zdobył Yonatan Cohen, a Mathew Leckie otrzymał medal Joe Marstona dla najlepszego piłkarza spotkania.
Lokalnym rywalem jest Melbourne Victory, z którym City rozgrywa Melbourne Derby. Pierwsze derby, 8 października 2010 roku, zakończyły się zwycięstwem Heart 2:1 po bramkach Johna Aloisiego i Alexa Terry.
Melbourne City gra u siebie na stadionie AAMI Park. Stadion mieści 30 050 widzów.
