Klub z Exeter, pierwszy w Anglii przejęty przez stowarzyszenie kibiców i pierwszy rywal reprezentacji Brazylii w 1914 roku.
Exeter gra na St James Park od sezonu 1903/04. W połowie lat 20. pożar zniszczył główną trybunę, a piłkarze przez kilka meczów przebierali się w pubie przy Sidwell Street. Nowa trybuna służyła do końca sezonu 2016/17. Rekordową widownię, 20 984 osoby, zanotowano w 1931 roku na powtórzonym ćwierćfinale Pucharu Anglii z Sunderlandem. W czasie zarządu komisarycznego, wprowadzonego w listopadzie 1994 roku, stadion sprzedano, a pod koniec sezonu 1995/96 odkupiło go miasto i wydzierżawiło klubowi.
Klub gra w czerwono-białe pasy od listopada 1910 roku; wcześniej St Sidwell's United nosił zielono-białe stroje. Przydomek „Grecians” przejęto od St Sidwell's: mieszkańcy tej dzielnicy, leżącej poza dawnymi murami miasta, nazywali siebie „Grekami”.
Klub powstał w 1901 roku jako St Sidwell's United, a 31 maja 1904 roku przyjął nazwę Exeter City. W 1908 roku przeszedł na zawodowstwo i wszedł do Southern League. W 1914 roku pojechał na tournée do Argentyny i Brazylii. 21 lipca 1914 roku w Rio de Janeiro zagrał z pierwszą w historii reprezentacją Brazylii i przegrał 0:2. W 1920 roku był wśród założycieli Third Division Football League.
Klub często sprzedawał najlepszych piłkarzy. Z Exeter wyszedł Cliff Bastin, który jako 16-latek trafił do Arsenalu. W 1931 i 1981 roku Exeter dochodził do ćwierćfinału Pucharu Anglii, a w 1933 roku zajął drugie miejsce w Third Division South, najwyższe w historii. W 1990 roku drużyna Terry'ego Coopera wygrała Fourth Division, nie przegrywając u siebie żadnego meczu.
W 2003 roku, po przesłuchaniu przez policję prezesa i wiceprezesa, którzy później przyznali się do oszustw, Exeter spadł z Football League. We wrześniu 2003 roku władzę przejęło stowarzyszenie kibiców (Supporters' Trust), co uczyniło Exeter pierwszym klubem w Anglii należącym do fanów. Długi spłacono dzięki dwumeczowi z Manchesterem United w Pucharze Anglii w 2005 roku: 0:0 na wyjeździe i 0:2 u siebie. Pod wodzą Paula Tisdale'a klub wrócił do Football League w 2008 roku, wygrywając na Wembley baraż z Cambridge United 1:0, a rok później awansował do League One.
Exeter słynie z akademii: wychowankami są m.in. Ollie Watkins, Ethan Ampadu i Matt Grimes. Po porażkach w finałach baraży w 2017, 2018 i 2020 roku zespół Matta Taylora w kwietniu 2022 roku, po wygranej 2:1 z Barrow, wrócił do League One po dziesięciu latach.
