Klub z Irlandii Północnej, który w 1985 roku dołączył do rozgrywek ligowych w Republice Irlandii.
Derry City rozgrywa mecze na Ryan McBride Brandywell Stadium w Derry. Z Brandywell klub związał się po przyjęciu do Irish League w 1929 roku.
Czerwono-białe pasy wprowadził trener Billy Gillespie, inspirując się barwami swojego wcześniejszego klubu, Sheffield United. Od tego stroju pochodzi przydomek Candystripes.
Derry City powstał w 1928 roku, gdy miasto nie miało już zespołu po upadku Derry Celtic. Początkowo występował w północnoirlandzkiej Irish League, zdobywając mistrzostwo w sezonie 1964/65.
W czasie konfliktu w Irlandii Północnej domowe spotkania przeniesiono z Brandywell do Coleraine. Po odrzuceniu wniosku o powrót na własny stadion klub wycofał się z Irish League, a kolejne próby ponownego przyjęcia nie przynosiły skutku. W 1985 roku przyjęto go do First Division, drugiego poziomu League of Ireland w Republice Irlandii. Pierwszy mecz w nowych rozgrywkach, 8 września, zakończył zwycięstwem 3:1 nad Home Farm.
W sezonie 1988/89 zespół Jima McLaughlina zdobył mistrzostwo, Puchar FAI i Puchar Ligi. Felix Healy strzelił jedyną bramkę w powtórzonym finale Pucharu FAI z Cork City, zamykając sezon potrójnym triumfem. W 2003 roku gol Liama Coyle’a w doliczonym czasie barażu z Finn Harps zapewnił Derry utrzymanie w Premier Division.
W 2009 roku klub wykluczono z Premier Division za naruszenie ustaleń z FAI. W następnym roku wystąpił w First Division, zdobył jej mistrzostwo i wywalczył awans.
Rywalem Derry City jest Finn Harps, a spotkania tych klubów mają rangę derbów.
