Klub z Cheltenham w hrabstwie Gloucestershire, który w 1999 roku pod wodzą miejscowego trenera Steve'a Cotterilla wszedł do Football League.
Cheltenham Town gra na Whaddon Road od 1932 roku. Wcześniej drużyna występowała na trzech boiskach w promieniu pół mili od obecnego stadionu. W 1998 roku klub dostosował obiekt do wymogów Football League.
Na początku lat 30. drużyna zamieniła koszulki w kolorze rubinowym na czerwono-białe i od tego czasu nazywa się ją „the Robins”, czyli „Rudziki”.
Przez lata za datę założenia uznawano rok 1892, ale według klubu jego początki sięgają 1887 roku. Futbol przywiózł do miasta Albert Close White, który poznał tę grę w czasie studiów w Londynie i po powrocie do Cheltenham zorganizował próbne gry na boisku East Glos Cricket Ground. Przez pierwsze trzy dekady drużyna grała w rozgrywkach lokalnych.
W 1932 roku zespół przeszedł na zawodowstwo i dołączył do Birmingham Combination, a od 1935 roku przez pół wieku grał w Southern League. W połowie lat 80. drużyna Johna Murphy'ego wygrała tę ligę i awansowała do Football Conference. Klub spadł z niej w 1992 roku.
W lutym 1997 roku trenerem został urodzony w Cheltenham były piłkarz klubu Steve Cotterill. Jeszcze w tym sezonie drużyna wróciła do Conference. W pierwszym sezonie po powrocie zajęła drugie miejsce, a 17 maja 1998 roku w pierwszym występie na Wembley wygrała finał FA Trophy z Southport 1:0 po golu Jasona Eatona w 79. minucie. Rok później, 22 kwietnia 1999 roku, Cheltenham Town pokonał na wypełnionym Whaddon Road Yeovil Town 3:2 po golu Jamiego Victory'ego w doliczonym czasie, zdobył mistrzostwo Conference i awansował do Football League. W zespole grali wtedy piłkarze pracujący na co dzień między innymi jako monter okien i instruktor fitnessu.
6 maja 2002 roku na Millennium Stadium w Cardiff drużyna Cotterilla pokonała w finale baraży Third Division Rushden & Diamonds 3:1 i awansowała na trzeci poziom rozgrywek. W tym samym sezonie doszła do piątej rundy Pucharu Anglii. Po sezonie Cotterill odszedł do Stoke City, a klub po roku spadł. Drugi awans przez baraże przyszedł w 2006 roku: zespół Johna Warda pokonał w finale na Millennium Stadium Grimsby Town 1:0 po golu Steve'a Guinana.
25 kwietnia 2015 roku, po porażce u siebie z Shrewsbury Town 0:1, Cheltenham Town spadł z Football League. Wrócił po roku: 16 kwietnia 2016 roku drużyna Gary'ego Johnsona wygrała 2:0 z FC Halifax Town i zapewniła sobie mistrzostwo National League po całosezonowej walce z lokalnym rywalem, Forest Green Rovers.
8 maja 2021 roku drużyna pokonała w ostatniej kolejce Harrogate Town 4:1 i zdobyła mistrzostwo League Two, pierwszy w historii klubu tytuł w rozgrywkach Football League. Po trzech sezonach w League One drużyna spadła 27 kwietnia 2024 roku po porażce 1:2 ze Stevenage w ostatniej kolejce.
